Mae gan Ddyffryn Aber hanes sy’n ymestyn yn ôl dros o leiaf 4,000 o flynyddoedd. Mae yma leoliad diwydiant cynnar a llys tywysogion brenhinol. Disgrifir rhywfaint o’r hanes hwnnw yn yr arddangosfa a welir yn Nhŷ Pwmp yn ymyl y fynedfa i’r pentref.
Mae canol y pentref yn cynnwys mwnt bychan â phen gwastad, a adeiladwyd yn fwyaf tebygol gan y Normaniaid yn ystod un o’u hymosodiadau ar hyd arfordir y gogledd. Mae’r ffos o amgylch y mwnt wedi ei lenwi bron yn llwyr ac nid oes golwg o feili. Datguddiodd cloddiad mewn cae cyfagos, a wnaed gan Ymddiriedolaeth Archaeolegol Gwynedd ym 1994 seiliau carreg neuadd asgellog sylweddol, ynhyd â chrochenwaith o ganol y 13eg ganrif.
Mae Abergwyngregyn yn adnabyddus o ddogfennau hanesyddol fel safle un o brif lysoedd tywysogion Gwynedd. Ni wyddys union leoliad y Llys. Mae rhai’n ffafrio ei leoli ym Mhen y Bryn, yr ochr draw i’r afon, ond mae tystiolaeth archaeolegol ddiweddar yn cefnodi traddodiad hynafol fod safle’r Llys nesaf at y mwnt. Dywedir fod yn well gan Lywelyn ap Iorwerth ei lys yma na’r safle hŷn yn Aberffraw ar Ynys Môn. Bu farw ei wraig Siwan yma ym 1237, ac felly hefyd eu mab, Dafydd, ym 1246. Mae melin wedi bod yn y pentref ers cannoedd o flynyddoedd, o bosib ers cyfnod y Tywysogion Cymreig. Lleolir y felin bresennol yng nghanol y pentref a chafodd ei hymestyn neu eu hailadeiladu yng nghanol y 19eg ganrif, yn fwyaf tebygol pan gafodd Stâd y Penrhyn Faenol Aber oddi wrth Stâd Bulkeley o Faron Hill ger Biwmares. Cafodd ei defnyddio fel melin flawd, ond rhoddwyd y gorau i’w defnyddio felly cyn y Rhyfel Byd Cyntaf. Rhoddwyd y felin ar werth yn arwerthiant Stâd y Penrhyn 1925 (i dalu tollau marwolaeth), ond ni werthwyd hi ar y pryd. Yn ddiweddarach cafodd ei rhoddi i “Wŷr Ifainc Aber” at ddefnydd cymunedol yn y 1930au ac yn fwy diweddar cafodd ei hadnewyddu ar gyfer defnydd cymunedol.